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Revista Agro. Vol 2, N°1. (enero 2024 - diciembre 2024)
Padilla.C, Tako.E (2024). Alimentación In Ovo como herramienta para
mejorar la salud en Broilers
Alimentación In Ovo como herramienta para mejorar
la salud en Broilers
In Ovo Feeding as a tool to improve health in
Broilers
A alimentação In Ovo como ferramenta para
melhorar a saúde de Frangos de Corte
Camila S. Padilla
Escuela de Medicina y Cirugía Veterinaria San Francisco de Asís
Universidad Veritas, Costa Rica
https://ror.org/049sdnw14
Contacto: camiladlapadilla@gmail.com
ORCID https://orcid.org/0009-0005-0720-6874
Elad Tako
Department of Food Science, Stocking Hall, Cornell University, Ithaca,
New York, Estados Unidos de América
https://ror.org/05bnh6r87
Contacto:et79@cornell.edu
ORCID https://orcid.org/0000-0002-7856-5197
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Padilla.C, Tako.E (2024). Alimentación In Ovo como herramienta para
mejorar la salud en Broilers
Recibido 06-10-2023
Revisado 08-01-2024
Aceptado 10-02-2024
Resumen
La avicultura es una de las industrias más importantes debido a que
la carne de pollo es la fuente de proteína animal más consumida a nivel
mundial. Debido a la alta demanda que existe hacia las granjas avícolas,
se genera la necesidad de encontrar nuevas tecnologías que ayuden a
mejorar la producción y salud de las aves. Una de las tecnologías más
recientes es la alimentación in ovo, la cual consiste en suplementar
directamente al embrión antes de la eclosión. En esta revisión de
literatura, se analizó la metodología de la alimentación in ovo, y los efectos
de distintas sustancias utilizadas en este enfoque. Entre los nutrientes
evaluados se incluyen los carbohidratos, aminoácidos, vitaminas y
minerales. Asimismo, se consideraron sustancias bioactivas como
probióticos, prebióticos y simbióticos. Los estudios revisados destacan el
potencial de la alimentación in ovo para mejorar la salud y rendimiento de
los pollos de engorde. No obstante, se identificaron limitaciones en la
implementación de esta técnica, por lo que es necesario realizar mayores
investigaciones que permitan la validación de esta técnica y su aplicación
a gran escala.
Palabras claves: Alimentación In Ovo, Broilers, Avicultura.
Abstract
Poultry farming is one of the most important industries worldwide,
as chicken meat is the most consumed source of animal protein globally.
Due to the high demand for poultry farms, there is a need to develop new
technologies that improve both production and bird health. One of the
most recent technologies is in ovo feeding, which involves directly
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supplementing the embryo before hatching. In this literature review, the
methodology of in ovo feeding was analyzed, along with the effects of
various substances used in this approach. The nutrients evaluated included
carbohydrates, amino acids, vitamins, and minerals. Additionally,
bioactive substances such as probiotics, prebiotics, and symbiotics were
considered. The reviewed studies highlight the potential of in ovo feeding
to enhance the health and performance of broiler chickens. However,
limitations in the implementation of this technique were identified,
emphasizing the need for further research to validate the method and
enable its large-scale application.
Keywords: In Ovo Feeding, Broilers, Poultry.
Resumo
A avicultura é uma das indústrias mais importantes, pois a carne de
frango é a fonte de proteína animal mais consumida no mundo. Devido à
alta demanda das granjas avícolas, surge a necessidade de desenvolver
novas tecnologias que melhorem tanto a produção quanto a saúde das
aves. Uma das tecnologias mais recentes é a alimentação in ovo, que
consiste em suplementar diretamente o embrião antes da eclosão. Nesta
revisão de literatura, foi analisada a metodologia da alimentação in ovo e
os efeitos de diferentes substâncias utilizadas nessa abordagem. Entre os
nutrientes avaliados estão carboidratos, aminoácidos, vitaminas e
minerais. Além disso, foram consideradas substâncias bioativas, como
probióticos, prebióticos e simbióticos. Os estudos revisados destacam o
potencial da alimentação in ovo para melhorar a saúde e o desempenho
dos frangos de corte. No entanto, foram identificadas limitações na
implementação dessa técnica, ressaltando a necessidade de mais
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Padilla.C, Tako.E (2024). Alimentación In Ovo como herramienta para
mejorar la salud en Broilers
pesquisas que possibilitem a validação desse método e sua aplicação em
larga escala.
Palavras-chave: Alimentação In Ovo, Frango de Corte, Avicultura.
Introducción
La carne de pollo es la principal fuente de proteína cárnica a nivel
mundial, la cual es altamente demandada entre los consumidores debido
a sus precios asequibles y por su relación saludable entre proteína y grasa.
Se calcula que para el año 2031, la carne de ave constituirá el 41 % de
todas las proteínas de origen animal (OECD & Food and Agriculture
Organization of the United Nations, 2023). Por lo que es debido a esta alta
demanda que existe hacia la avicultura una búsqueda de nuevas y
eficientes tecnologías que ayuden al crecimiento de la industria y el
bienestar animal.
De tal manera que es aquí donde entra la alimentación in ovo, la
cual se encuentra basada en la vacunación in ovo y consiste en introducir
sustancias estimulantes o nutrientes en la región del amnios o en la
cámara de aire, con el objetivo de mejorar el estatus nutricional del pollito
y ayudar con el desarrollo del tracto gastrointestinal después de que este
haya eclosionado (E.E.U.U. Patente N.º 6,592,878 B2, 2003).
Entre las sustancias que se han estudiado en la inyección in ovo se
encuentran distintos nutrientes como carbohidratos, vitaminas,
aminoácidos y minerales. Además, en años recientes se han estudiado el
uso de prebióticos, probióticos y simbióticos, ya que estos se han asociado
al establecimiento temprano de un microbioma beneficioso en el tracto
gastrointestinal antes de que el ave sea expuesta a patógenos (Roto et al.,
2016).
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Padilla.C, Tako.E (2024). Alimentación In Ovo como herramienta para
mejorar la salud en Broilers
Algunos de los beneficios que han sido asociados con la alimentación
in ovo son la reducción en la tasa de mortalidad embrionaria, mejora en
la conversión alimenticia y mayor desarrollo del tracto gastrointestinal y
del sistema inmune (Das et al., 2021; Kadam et al., 2013; Saeed et al.,
2019).
Metodología
Para la realización de este artículo de revisión se utilizaron distintas
bases de datos, principalmente, PubMed y Google Scholar para la
recopilación de fuentes bibliográficas, y entre las palabras claves utilizadas
se encuentran las siguientes: in ovo feeding, in ovo inoculation, in ovo
injection. En su mayoría, se consultaron artículos científicos de distintas
revistas, entre las cuales se destaca Poultry Science (publicada por
Elsevier), Journal of Animal Physiology and Animal Nutrition (publicada por
Wiley), Frontiers in Veterinary Medicine (publicada por Frontiers),
Nutrients, Veterinary Sciences y Animals (publicadas por MDPI). Los
materiales que se utilizaron para realizar este trabajo constituyen los
artículos científicos, libros y páginas web. A partir de estos, se realizó la
recopilación y análisis de información para la elaboración del artículo.
Discusión
La inoculación in ovo de sustancias exógenas comenzó en la década
de los años 80 en investigaciones relacionadas con la Enfermedad de Marek
(MD) (Peebles, 2018). Antes de que existiera la inyección in ovo, las aves
eran inmunizadas contra MD después de la eclosión, pero, aun así, era
común que las granjas experimentaran una alta mortalidad a causa de
este virus (Roto et al., 2016). En el año 1982, los doctores Sharma y
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Padilla.C, Tako.E (2024). Alimentación In Ovo como herramienta para
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Bumester realizaron un experimento en el cual inoculaban en el día 18 a
los embriones con la cepa FC126 de Herpesvirus de Pavo (HVT) y una vez
que las aves eclosionaban estas eran desafiadas al virus patogénico de
MD; los investigadores descubrieron que las aves vacunadas in ovo
estaban mejor inmunizadas que aquellas que fueron vacunadas
poseclosión (Sharma & Burmester, 1982). Fue así como la vacunación in
ovo fue incluida como método de prevención a enfermedades avícolas en
distintas partes del mundo.
Ahora bien, en la industria avícola existe un concepto conocido como
ventana de nacimiento, el cual consiste en el tiempo desde que eclosiona
el primer pollito hasta el último en la incubadora (Such et al, 2023) y, en
términos prácticos significa que las aves recién nacidas no son removidas
de la incubadora hasta que el mayor número de huevos haya eclosionado
(Kornasio et al., 2011). Esto significa que desde el momento que los
pollitos eclosionan hasta que llegan a la granja, pueden estar sin acceso a
alimento y agua por dos-tres días (Kadam et al., 2013). Esto conlleva
muchos problemas, ya que cuando el acceso a alimento es retrasado, los
pollitos son más susceptibles a patógenos, su peso muscular disminuye,
tienen desarrollo restringido de órganos y tejidos como el intestino y el
sistema inmune (Kadam et al., 2013; Kornasio et al., 2011; Roto et al.,
2016).
Esto conlleva a que, en el año 2004, la Dra. Zehava Uni y el Dr.
Peter Ferket patentaron el protocolo utilizado para realizar la alimentación
in ovo bajo el nombre “Mejora del desarrollo de especies ovíparas mediante
alimentación in ovo”. En esta se estableció como objetivo mejorar el
desarrollo de especies ovíparas como aves, reptiles o peces con la
administración in ovo de nutrientes, moduladores entéricos o ambos
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Padilla.C, Tako.E (2024). Alimentación In Ovo como herramienta para
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(E.E.U.U. Patente N.º 6,592,878 B2, 2003). A raíz de esto, se han
desarrollado investigaciones sobre esta técnica, ya que su principal
objetivo consiste en proporcionar al embrión con los nutrientes vitales para
que pueda continuar con el desarrollo óptimo de distintos sistemas,
principalmente, el tracto gastrointestinal y el sistema inmune, así como el
establecimiento temprano de un microbioma beneficioso (Das et al., 2021;
Roto et al., 2016). Si bien es cierto, muchos de los principales objetivos
de las investigaciones ha sido mejorar los parámetros productivos como el
peso corporal al nacimiento o conversión alimenticia, indirectamente,
estas investigaciones, también, buscan el bienestar de las aves.
En referencia al método de inyección in ovo, existen distintos sitios
para la administración de sustancias, pero a grandes rasgos se puede
dividir en inoculación en la región del amnios (incluyendo el líquido
amniótico, el saco vitelino y el embrión) y la cámara de aire (Hou & Tako,
2018; Saeed et al., 2019). En el caso de inyectar en el líquido amniótico,
este se debe realizar entre el día 17 y 18 de desarrollo embrionario, antes
de que el ave lo consuma de manera natural en el día 19 (Hou & Tako,
2018). Esta metodología permite que cualquier solución administrada sea
ingerida por el embrión y es presentada a los tejidos entéricos como los
enterocitos (E.E.U.U. Patente N.º 6,592,878 B2, 2003). Este método es
conocido como “alimentación in ovo” o “inyección intraamniótica”.
En el caso de utilizar la cámara de aire, esta se realiza en el día 12
de desarrollo embrionario, cuando la membrana corioalantoica está
completamente desarrollada y el embrión está rodeado por restos del
líquido amniótico que está en contacto con el tracto gastrointestinal, lo
que permite el transporte de sustancias de la cámara de aire al intestino
(Hou & Tako, 2018; Siwek et al., 2018). Asimismo, se ha mencionado que
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los compuestos pueden ser ingeridos cuando el ave comienza a romper el
cascarón. (E.E.U.U. Patente N.º 6,592,878 B2, 2003). Esta metodología
está reservada para el uso de simbióticos y prebióticos, ya que su principal
objetivo es estimular el microbioma nativo del ave, por lo que algunos
autores prefieren referirse a este método como “estimulación in ovo”
(Siwek et al., 2018).
Sin embargo, en este último método existen varios factores a tomar en
cuenta. En primer lugar; se puede reducir, seriamente, el porcentaje de
incubabilidad, ya que existen mayores posibilidades de crear una reacción
alérgica en la cámara de aire y, por lo tanto, se detiene la respiración del
embrión (Joshua et al., 2016). En segundo lugar, se debe tener mayor
cuidado con la sustancia a inocular, ya que el volumen por inyectar debe
ser sumamente bajo o de lo contrario se puede llenar la cámara de aire
de líquido o se puede crear un desbalance de presiones (Kolba,
comunicación personal, 14 de abril de 2023). En tercer lugar, si se
considera la aplicación de este método en sistemas industriales, resulta
poco práctico, pues requiere una excesiva manipulación de los huevos en
varios días durante la incubación y, por lo tanto, existe el riesgo de afectar
los porcentajes de incubabilidad y de mortalidad embrionaria.
Por lo tanto, el método mayoritariamente aceptado por diversos
autores corresponde a inocular sustancias en el líquido amniótico entre el
día 17-18 de desarrollo embrionario antes de que el embrión lo consuma
por vía oral en el día 19 (Hou & Tako, 2018; Kadam et al., 2013; Roto et
al., 2016).
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mejorar la salud en Broilers
Figura 1
Métodos de alimentación in ovo
Nota: la figura es de elaboración propia. A) Alimentación in ovo en la
cámara de aire en el día 12 de desarrollo embrionario con la formación
de la membrana corioalantoica, este método es llamado por algunos
autores como “estimulación in ovo” B) Alimentación in ovo con inyección
de la sustancia en el líquido amniótico en el día 17 antes de que el ave lo
consuma en el día 19.
Durante la administración de sustancias es importante tomar en
cuenta no dañar tejidos u órganos del embrión para no afectar los índices
de mortalidad embrionaria. Esto se realiza con la ayuda de la ovoscopia,
ya que esta permite diferenciar las diferentes estructuras (Kolba et al.,
2022). Para este método es preferible usar una jeringa calibre 22 y cuando
se retira la aguja, es recomendable sellar el lugar de inoculación con algún
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mejorar la salud en Broilers
material como cera para evitar la proliferación de bacterias no deseadas
(E.E.U.U. Patente N.º 6,592,878 B2, 2003).
Respecto a la sustancia por inyectar, si se inyecta en la cámara de
aire, el volumen del inyectable es de 0,2 ml, mientras que en el caso del
líquido amniótico el volumen es mayor y puede estar entre 0,5 ml – 1,7
ml (Shehata et al., 2021; Siwek et al., 2018). Asimismo, la osmolaridad
del compuesto es importante, ya que esta puede influir en la incubabilidad.
El rango aceptable de osmolaridad es de 400-600 mOsm, ya que
soluciones que sobrepasaron los 800 mOsm obtuvieron porcentajes de
incubabilidad inaceptables (E.E.U.U. Patente N.º 6,592,878 B2, 2003).
En el caso de las sustancias a inyectar, se debe tomar en cuenta
que durante el desarrollo embrionario, las aves son dependientes del saco
vitelino, de la albúmina y de la cáscara como fuente de energía y
nutrientes (Wong & Uni, 2021). Nutrientes complejos como proteínas,
lípidos y carbohidratos son movilizados del saco vitelino y convertidos en
aminoácidos, ácidos grasos y glucosa en el hígado durante la
embriogénesis y transportados por los tejidos mediante la circulación (Ács
et al., 2022). El uso de carbohidratos, principalmente, la glucosa, como
fuente de energía sobre los lípidos o proteínas se debe a que esta provee
más energía y utiliza menos oxígeno que el catabolismo por lípidos, sin
embargo, la concentración de carbohidratos dentro del huevo corresponde
a menos del 1 % del total de nutrientes y solo se encuentra
aproximadamente 0,3 % glucosa libre (Ács et al., 2022; Retes et al.,
2018).
El pensamiento que ha llevado a utilizar sustancias ricas en
carbohidratos y proteínas en la alimentación in ovo es porque al haber una
mayor cantidad de estas, el embrión no agotaría las reservas de glucógeno
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y no utilizaría proteína muscular para la gluconeogénesis (Fatemi et al.,
2021; Retes et al., 2018). Por ejemplo, en el caso de Uni et al. (2005), se
demostró que la administración en el día 17,5 de desarrollo embrionario
con una solución de carbohidratos (maltosa, sacarosa, dextrina) y β-
hidroxi β-metilbutirato (HMB) incrementó entre un 5-6 % el peso de los
pollitos sobre el control, así como la cantidad de glucógeno hepático y el
porcentaje de masa muscular en el pecho. En este mismo estudio se llegó
a la teoría de que el aumento en los niveles de glucógeno salvó la
utilización de proteína muscular para producir glucosa y, por lo tanto, se
obtuvo un mayor peso en las aves. Tako et al. (2004) utilizaron la misma
solución que el estudio mencionado anteriormente, y descubrió que tuvo
una mejoría en el desarrollo intestinal al incrementar el tamaño de las
vellosidades y, por lo tanto, aumentó la capacidad intestinal para digerir
disacáridos. Kornasio et al. (2011) afirman que utilizar una solución de
carbohidratos con HMB en el líquido amniótico antes de que el ave
eclosione apoya el crecimiento de los broilers que cuentan con un acceso
retrasado de agua y alimento.
En un estudio realizado por Yu et al. (2018) la administración in ovo
de 1 % de L-arginina incrementó las concentraciones de glucógeno y
glucosa en el hígado y en el músculo pectoral y aumentó el nivel de glucosa
en plasma, para concluir que la arginina administrada in ovo puede
incrementar las reservas de energía en hígado y músculo y mejoraría el
desarrollo poseclosión de las aves. De manera complementaria, de
acuerdo con Subramaniyan et al. (2020), la suplementación de L-arginina
junto con nanopartículas de plata aumentó la tasa de sobrevivencia y de
incubabilidad, así como que incrementó los niveles de IgM en suero y la
expresión de proteínas relacionadas con el desarrollo muscular. Zhao et
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al. (2018) incrementaron la ganancia de peso corporal en los primeros
siete días de los pollitos, así como un mayor estado de energía neonatal
en las aves al mejorar la concentración de ATP en el músculo después de
una inyección en el líquido amniótico de piruvato de creatina, pero no
obtuvieron diferencias en el consumo de alimento. Con estos estudios, se
ha demostrado que el uso de carbohidratos y/o aminoácidos ha tenido
efectos positivos en el estatus de energía del embrión, y, por ende, mejora
el desarrollo y crecimiento del pollito
Las vitaminas han sido estudiadas como sustancias a inocular in
ovo, sin embargo, no se obtuvieron efectos significativos en parámetros
como la embriogénesis, supervivencia embrionaria, conversión alimenticia
o desarrollo esquelético poseclosión.
En un estudio realizado por Yair et al. (2015) inyectaron distintos
minerales orgánicos e inorgánicos, fosfatos y vitamina D3 para examinar
las propiedades de los huesos y consumo mineral, y si bien es cierto,
descubrieron un mayor contenido mineral en la yema, así como un mayor
consumo embrionario y cambios en la composición y propiedades
mecánicas del esqueleto, no tuvo efectos funcionales positivos, como una
mejor capacidad de las aves de mantenerse de pie. En el caso de los
minerales, se han obtenido resultados similares a este estudio anterior, en
donde los investigadores al inocular distintos minerales no obtuvieron
diferencias significativas en parámetros relacionados con la mineralización
del hueso ni efectos a largo plazo (Oliveira, Bertechini, Bricka, Hester, et
al., 2015; Oliveira, Bertechini, Bricka, Kim, et al., 2015)
En el caso del establecimiento del sistema inmune, su desarrollo
empieza en etapas tempranas del crecimiento embrionario y termina en
etapas tardías, aunque la maduración y respuesta hacia antígenos
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aumenta con en la edad poseclosión (Kpodo & Proszkowiec-Weglarz,
2023). En un estudio realizado por Alizadeh et al., (2022), el grupo de aves
que recibió ácido retinoico in ovo fue el que obtuvo mayor expresión de
citoquinas y mejoró la respuesta mediada por anticuerpos ante antígenos
T-dependientes. Asimismo, en este mismo estudio, se destaca que el
ácido retinoico tiene un rol importante en el desarrollo y diferenciación de
células B y no tanto en la proliferación de estas, aunque se desconoce el
mecanismo por el cual esto ocurre.
Asimismo, se destaca el estudio por Moreira Filho et al. (2018),
quienes utilizaron una inyección in ovo de treonina y después de dos días
de nacidas las aves, las desafiaron con Salmonella enteritidis y obtuvieron
que la suplementación in ovo disminuyó los efectos perjudiciales por esta
bacteria, así como disminuyó el recuento de bacterias en el contenido cecal
y conservó la integridad de la mucosa intestinal. De manera similar Omidi
et al. (2020) obtuvieron que al inyectar L-arginina al 0,5 % aumentó la
población cecal de Lactobacillus y disminuyó las poblaciones de coliformes
y Escherichia coli.
El microbioma gastrointestinal de las aves está compuesto por
varios microorganismos, dentro de los cuales las bacterias juegan un papel
fundamental en la absorción y metabolismo de nutrientes, actividad
inmune y desempeño de las aves (Kpodo y Proszkowiec-Weglarz, 2023;
Roto et al., 2016). De acuerdo con Ferket (2021) el establecimiento de un
microbioma intestinal sano no empieza en la eclosión, sino cuando el ave
es un embrión y la alimentación in ovo ayuda al desarrollo del tracto
gastrointestinal y favorece a los microorganismos del microbioma
existente.
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Padilla.C, Tako.E (2024). Alimentación In Ovo como herramienta para
mejorar la salud en Broilers
Como se mencionó anteriormente, el uso de prebióticos, probióticos
y/o simbióticos en alimentación in ovo generalmente se utilizada la cámara
de aire como sitio de inoculación en el día 12 de desarrollo embrionario.
Sin embargo, este método se puede llamar estimulación in ovo y no
alimentación in ovo, ya que la sustancia al no ser inyectada en el líquido
amniótico nunca es ingerida por el ave. El establecimiento del sistema
gastrointestinal, en conjunto con un microbioma beneficioso, es de suma
importancia, ya que este ha sido asociado a una imagen general de salud
y desempeño de las aves en granja.
Tomando esto en cuenta, se destaca el estudio realizado por Calik
et al. (2017), quienes al inyectar un simbiótico (constituido de inulina y
Enterococcus faecium) en el día 17 de desarrollo embrionario observaron
mejorías en la integridad intestinal de las aves y en el aumento de las
poblaciones cecales de bacterias benéficas. En el caso de Alizadeh et al.
(2022), quienes al utilizar una solución que contenía ácido retinoico, 25
hidroxivitamina D3 y un coctel de Lactobacilli mejoraron la
inmunocompetencia de las aves recién nacidas, así como un aumento de
citoquinas.
De acuerdo con Tako et al. (2004), la administración de HMB mejora
el desarrollo intestinal, ya que aumenta la proliferación y diferenciación de
enterocitos y esto fue evidenciado al tener una mayor superficie de área
en las vellosidades intestinales. Moreira Filho et al. (2018) aseguraron que
la administración in ovo de treonina benefició el desarrollo del tracto
gastrointestinal, ya que los animales suplementados poseían vellosidades
intestinales con mayor altura y área de superficie, así como mayor
expresión del gen MUC2 y de IgA.
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Padilla.C, Tako.E (2024). Alimentación In Ovo como herramienta para
mejorar la salud en Broilers
En el caso de Calik et al. (2017), en el cual administraron un
simbiótico (Enterococcus faecium con inulina), se mejoró el desarrollo
morfológico del intestino, ya que las vellosidades intestinales contaban con
mayor altura y cantidad de células de Goblet. Agrizzi Verediano et al.
(2022) demostraron que al utilizar extractos de maíz negro se incrementó
la población de Bifidobacterium y Clostridium en el ciego, así como se
redujo la población de E. coli, mientras se mantenía la morfología y
funcionalidad intestinal. Jackson et al. (2022) demostraron que la
inoculación de puré y hollejo de manzana aumentó la población de
Clostridium y, por lo tanto, se mejoró la salud intestinal.
Conclusión
La alimentación in ovo es una tecnología que hasta el momento solo
se ha utilizado por propósitos de investigación científica y no es utilizada
a gran escala en sistemas de producción. De acuerdo con Ferket (2021),
esta tecnología no está disponible a nivel comercial y existen muchos
obstáculos por superar para implementarla, pero cuenta con mucho
potencial en beneficio de las aves. De acuerdo con Kpodo y Proszkowiec-
Weglarz (2023) existen distintas razones por las cuales la industria avícola
puede no estar interesada en implementar esta tecnología a gran escala
como, por ejemplo, la falta de estandarización del método de alimentación
in ovo, para lo cual se necesita llevar a cabo más investigaciones. Sin
embargo, es una tecnología que de manera definitiva tienen gran potencial
para mejorar la salud de las aves y, por lo tanto, sus parámetros
productivos.
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